Wprowadzenie do neuroekologii.pdf

Tom 61 2012

Numer 2 (295)

Strony

195–211

J oanna h. Ś liwowsKa 1 , M arcin T. G órecKi 2 , P ioTr T ryJanowsKi 2

1 Zakład Histologii i Embriologii Zwierząt

2 Zakład Zoologii

Instytut Zoologii

Uniwersytet Przyrodniczy w Poznaniu

Wojska Polskiego 71c, 60-625 Poznań

E-mail: joanna.sliwowska@gmail.com

WPROWADZENIE DO NEUROEKOLOGII — CZYLI CZY ZNAJOMOŚĆ UKŁADU

NERWOWEGO ZWIERZĄT POZWALA ZROZUMIEĆ ICH RELACJE ZE ŚRODOWISKIEM?

WPROWADZENIE

Neuroekologia jest nauką na pograniczu

fizjologii i anatomii układu nerwowego oraz

ekologii. Wyrasta ona z potrzeby wyjścia

poza badania układu nerwowego u szczurów,

myszy czy ludzi, prowadzonych przez neuro-

biologów w warunkach laboratoryjnych. W

ostatnich latach badacze docenili zdobycze

etologów obserwujących zachowania zwie-

rząt w warunkach naturalnych i odkryli po-

trzebę zrozumienia mechanizmów neurobio-

logicznych leżących u podstaw kształtowania

się tych zachowań.

Pojecie neuroekologii wprowadził s herry

(2006), nazywając tak dział biologii zajmują-

cy się badaniami mózgu i zdolności poznaw-

czych organizmów, korzystający z metod

porównawczych właściwych biologii ewolu-

cyjnej. Neuroekologia zatem zmierza do zro-

zumienia zdolności poznawczych i mecha-

nizmów za nie odpowiadających, odwołując

się do doboru naturalnego, zwłaszcza wpły-

wu warunków środowiskowych.

Podstawowym celem opracowania jest

zaprezentowanie polskiemu Czytelnikowi tej

nowej, rozwijającej się dyscypliny z pogra-

nicza neurobiologii i ekologii. Do tego celu

posłużą przykłady badań, które skupiają w

sobie elementy obu dyscyplin naukowych.

Chociaż neuroekologia jest nauką stosun-

kowo nową, to sugestie o związkach wyko-

rzystania zasobów środowiska ze zdolnościa-

mi poznawczymi pojawiały się już wcześniej

w pracach ekologów behawioralnych (K rebs

i D avies 1978), a niektórzy jej początków

upatrują wręcz w myśli samego D arwina

(1872). Badania dotyczące zagadnień znaj-

dujących się w kręgu zainteresowań neuro-

ekologów klasyfikowane były wcześniej jako

neuroetologicze i wyszukiwanie tego termi-

nu w bazach PubMed z 12 września 2011 r.

owocuje 197 publikacjami. Natomiast pojęcie

„neuroekologia” (ang. neuroecology) w tej

samej bazie odnosi się do 56 publikacji. Zu-

pełnie brakuje jednak informacji o tej dzie-

dzinie w języku polskim i co zaskakujące, nie

ma nawet odpowiednika neuroekologii w

polskiej i anglojęzycznej wersji Wikipedii.

Klasyczne podręczniki ekologii (jeszcze)

nie poświęcają miejsca neuroekologii, choć

powstało już kilka ważnych podsumowań

poświęconych tej nowej i prężnie rozwijają-

cej się dziedzinie (s herry 2006 i prace tam

cytowane). Poniżej prezentujemy omówienie

badań stanowiących „klasykę” neuroekologii

i odpowiedzialnych za dynamiczny rozwój

tej dyscypliny w ostatnich latach.

196

J oanna H. Ś liwowska i współaut.

UCZENIE SIĘ I ROZPOZNAWANIE ZAPACHÓW

Percepcja i komunikacja węchowa są nie-

zwykle ważne dla zwierząt oraz ich ekolo-

gii i w tej dziedzinie powstało wiele badań,

które dzisiaj można by zaklasyfikować jako

neuroekologiczne. W niniejszej części tego

artykułu omówimy przykłady uczenia z wy-

korzystaniem bodźców zapachowych. Tego

rodzaju uczenie się ma miejsce m.in. w roz-

poznawaniu obecności drapieżnika przez

norniki, w trakcie wyboru partnera u myszy,

kiedy samica rozpoznaje za pomocą zmysłu

węchu samca, czy u owiec, które rozpozna-

ją „po zapachu” swoje nowo narodzone po-

tomstwo, bądź też w czasie uczenie się w

okresie neonatalnym u szczurów i królików.

Zagadnienia te szczegółowo opisano w nie-

dawno opublikowanej pracy przeglądowej

(K aba 2010). Również w Polsce ukazała się

praca przeglądowa dotycząca wykorzystania

bodźców zapachowych w reakcjach strachu

przed drapieżnikiem (J ęDrzeJewsKa i J ęDrze -

JewsKi 1989).

Zanim przejdziemy do omawiania po-

szczególnych przykładów zachowań, musi-

my krótko wprowadzić pojęcia niezbędne

do zrozumienia anatomii i fizjologii węchu.

Jama nosowa u większości ssaków zawiera

neurony chemosensoryczne zlokalizowane

w nabłonku węchowym i organie lemieszo-

wo-nosowym (ang. vomeronasal organ). W

obrębie detekcji sygnałów węchowych wy-

różnia się pod względem anatomicznym i

funkcjonalnym dwa uzupełniające się syste-

my: główny system węchowy (ang. main ol-

factory system) i system lemieszowo-nosowy

(lub dodatkowy) (ang. vomeronosal system).

Badania wykazały, że u ssaków występuje ok.

1000 receptorów węchowych, a detekcja sy-

gnałów zapachowych może prowadzić do

zmian w układzie neuroendokrynowym i w

poziomie wydzielanych hormonów.

W konsekwencji wiele gatunków zwie-

rząt wyposażonych w neurony sensoryczne

zapamiętuje zapachy i unika miejsc niebez-

piecznych, tj. pachnących drapieżnikiem

( K ats i D ill 1998). Należy jednak podkre-

ślić, iż mechanizm bardzo podobny do na-

uki zapachów, ale oparty niekonieczne na

skojarzeniach zapachowych, wykazuje wiele

zwierząt aktywnie unikających miejsc pene-

trowanych przez drapieżniki. Strach przed

drapieżnikiem i unikanie miejsc jego zwięk-

szonej aktywności wykazują bowiem zwie-

rzęta charakteryzujące się ograniczoną detek-

cją zapachów, np. większość ptaków. Wyniki

badań mogą świadczyć o tym, że unikają one

zakładania terytoriów w miejscach zwiększo-

nej aktywności żerowiskowej drapieżnika

(h roMaDa i współaut. 2002), a nawet tylko

nor, czyli miejsca gdzie drapieżnik jest tyl-

ko rzadko widoczny dla potencjalnych ofiar

(T ryJanowsKi i współaut. 2002). Badania

eksperymentalne wskazują jednak, że trud-

no czasami rozróżnić pomiędzy unikaniem

drapieżnika a ewentualnych nieczystości, np.

kału drapieżnika, i związaną z nim obecno-

ścią patogenów i pasożytów (e Kner i T ryJa -

nowsKi 2008).

Ponadto, badania ekologiczne nad ucze-

niem się zapachów zostały ostatnio posze-

rzone o aspekty neurofarmakologiczne i be-

hawioralne wskazujące na występowanie u

szczurów beta-adrenergicznych receptorów

węchowych w części mózgu zwanej pod-

wzgórzem (w brzusznym jądrze przedsutecz-

kowym; ang. dorsal premamillary nucleus)

związanych z rozpoznawaniem zapachów

drapieżnika (D o M onTe i współaut. 2008,

P avesi i współaut. 2011 ). Oprócz wspomnia-

nej tutaj funkcji związanej z zachowaniami

agresywnymi i obronnymi, podwzgórze peł-

ni również wiele innych ważnych funkcji i

jest kluczową strukturą mózgu, niezwykle

istotną dla podstawowych funkcji fizjologicz-

nych (zachowań reprodukcyjnych, wzrostu i

metabolizmu, regulacji łaknienia i przyjmo-

wania pokarmu, kontroli temperatury ciała,

czy regulacji cyklu snu i czuwania). Ponadto,

podwzgórze pełni ważną funkcję w kontro-

li reakcji stresowych, o których powiemy w

dalszej części tego artykułu.

Wracając do omawianych powyżej badań

dotyczących zachowań w stosunku do dra-

pieżnika mogą one służyć jako przykład ba-

dań neuroekokologicznych. Ta rozwijająca

się nauka czerpie wiedzę z wielu wcześniej

powstałych dziedzin, co ilustruje Rycina 1.

Niewątpliwie etologia, czyli badania zacho-

wań zwierząt i odpowiedzi na bodźce śro-

dowiskowe (w tym przypadku obecność dra-

pieżnika i związanych z jego występowaniem

bodźców zapachowych) stanowiły inspirację

do badań. Jednakże, aby poznać mechanizmy

leżące u podstaw tego typu zachowań doko-

nano analizy chemicznej, czyli identyfikacji

bodźców, jak i przeprowadzono eksperymen-

ty neurobiologiczne. Powyższy przykład ob-

razuje również fakt, że aby badania zakwalifi-

kowane zostały jako neuroekologiczne muszą

spełniać kryterium „z pogranicza”, czyli sku-

197

Wprowadzenie do neuroekologii

Ryc. 1. Neuroekologia jako dziedzina nauki.

Neuroekologia leży na pograniczu nauk neurobiolo-

gicznych i ekologicznych. Nauka ta bada zachowania

zwierząt w ich naturalnym środowisku. Neuroeko-

logia poszukuje również mechanizmów neurobiolo-

gicznych odpowiedzialnych za odbieranie i reakcję

na bodźce środowiskowe. Nauka ta korzysta z wie-

dzy z zakresu ewolucji i wykorzystuje analizy che-

miczne i fizyczne do identyfikacji bodźców.

(patrz Ryc. 1), gdyż nie jest możliwy do reali-

zowania przez jednego naukowca. Musi na-

tomiast być to program grupy różnych spe-

cjalistów badających to samo zagadnienie z

odmiennych perspektyw badawczych.

piać w sobie zarówno aspekt ekologiczny,

jak i neurobiologiczny. Oczywiście postulat

rozwijania neuroekologii jest bardziej wy-

magający niż wcześniejsze kierunki badań

NEUROBIOLOGIA ROZPOZNAWANIA WARTOŚCI PARTNERA. JAK SIĘ TEGO UCZĄ MYSZY?

Zachowanie samic związane z rozpozna-

waniem partnera i procesami kopulacyjnymi

u myszy są jednymi z najlepiej poznanych

procesów biologicznych, gdzie wykorzysty-

wane jest uczenie się bodźców zapachowych

(K aba 2010). U samicy, która odbyła kopu-

lację powstają ślady pamięciowe związane z

obecnością zapachowych sygnałów chemicz-

nych zawartych w moczu samca. Jeśli sami-

cę, u której w wyniku kopulacji doszło do

zapłodnienia przez samca, poddamy działaniu

sygnałów węchowych pochodzących z mo-

czu samca należącego do innego szczepu w

ciągu trzech dni od kopulacji, to u samicy tej

rozwój ciąży zostanie przerwany. Zjawisko

to zostało opisane po raz pierwszy u myszy

w 1959 r. przez brytyjskiego zoologa b ruce

i od jej nazwiska zostało nazwane efektem

Bruce (ang. Bruce effect). Obecnie na pod-

stawie badań laboratoryjnych wiadomo, że

efekt ten występuje u wielu gryzoni. Znacze-

nie adaptacyjne efektu Bruce jest od dawna

dyskutowane w literaturze (np. s chwanMey -

er 1979, l abov 1981). Korzyść samca jest ra-

czej oczywista: dzięki przerwaniu ciąży sami-

ca jest szybciej gotowa do kolejnej kopulacji,

zatem samiec, który wywołał efekt Bruce, bę-

dzie mógł mieć z nią potomstwo. Natomiast

znaczenie dostosowawcze tego zjawiska dla

samicy jest mniej jasne. Samica może jednak

również odnosić korzyść z efektu Bruce. Po

pierwsze, obcy samiec mógłby w przyszłości

zabić jej potomstwo pochodzące z kojarze-

nia z konkurentem, zatem przerwanie ciąży

oszczędza samicy prawdopodobnie zmarno-

wanej inwestycji. Po drugie, samica może

osiągnąć wyższy sukces reprodukcyjny ro-

dząc potomstwo samca w jakimś sensie lep-

szego (np. o wyższej pozycji społecznej albo

słabiej z nią spokrewnionego). Ciężarne sa-

mice kontrolują w pewnej mierze efekt Bru-

ce (czemu sprzyja podatność na jego dzia-

łanie tylko przez krótki czas w ciągu doby,

który zwykle spędzany jest przez samice w

gnieździe) szukając albo unikając kontaktu

z zapachem nieznanych samców, a szukają

częściej kontaktu z samcami dominującymi

i pochodzącymi z innego szczepu (b ecKer i

h ursT 2009).

Prowadzono liczne badania eksperymen-

talne mające na celu wyjaśnienie podstaw

biologicznych tego zjawiska. Stwierdzono, że

w efekcie Bruce biorą udział neurony sen-

soryczne lemieszowo-nosowe i neurony w

obrębie dodatkowej opuszki węchowej oraz

ich projekcje nerwowe. W czasie kopulacji

zachodzi do wydzielenia noradrenaliny, któ-

ra poprzez receptory alfa2-adrenegiczne od-

działuje na kanały wapniowe, co prowadzi

do wydzielania glutaminianu oddziałującego

198

J oanna H. Ś liwowska i współaut.

z receptorami mGluR2. Aktywacja tych re-

ceptorów z kolei prowadzi do wydzielania

neurotransmitera GABA, który hamuje zapo-

czątkowany w rezultacie działania pierwot-

nych bodźców węchowych proces (K aba

2010). Poznane są również szlaki nerwowe

biorące udział w efekcie Bruce. Sygnał za-

pachowy wyczuwany przez samice, która

wcześniej kopulowała z innym samcem i u

której nastąpiło zapłodnienie, jest rozpozna-

wany i aktywuje neurony narządu lemieszo-

wo-nosowego, a te z kolei aktywują neurony

pobudzające szlaków nerwowych biegnący

przez dodatkową opuszkę węchową i część

mózgu, zwaną jądrem migdałowatym, do

neuronów dopaminergicznych znajdujących

się w jądrze łukowatym podwzgórza (ang.

arcuate nucleus, ARC), powodując wydziele-

nie dopaminy. Dopamina hamuje wydziela-

nie prolaktyny z przysadki mózgowej, co w

następstwie prowadzi do spadku wydzielania

progesteronu. Progesteron jest hormonem

niezbędnym w procesach implantacji zarod-

ka i rozwoju ciąży, a jego spadek powoduje

zaburzenia i przerwanie ciąży (K aba 2010).

Wykazano, że zarówno główny system

węchowy i system lemieszowo-nosowy (do-

datkowy) połączone są siecią neuronów z ją-

drem migdałowatym i podwzgórzem i biorą

udział w neuroendokrynowej i behawioral-

nej odpowiedzi występującej w efekcie Bru-

ce (h aleM i współaut. 2001).

ROZPOZNAWANIE POTOMSTWA PRZEZ MATKĘ U OWIEC

Doświadczenie odgrywa ogromną rolę

w procesach uczenia się powodując zmiany

zarówno na poziomie mózgu, jaki i zachowa-

nia. Jeśli takie doświadczenia są szczególnie

silne i przypadają na ściśle określony okres

życia, to ten czas nazywamy okresem krytycz-

nym (ang. sensitive period). Procesy uczenia

zachodzące w okresie krytycznym wywołu-

ją długotrwałe zmiany w rozwoju zachowań

społecznych i emocjonalnych.

Owce są zwierzętami stadnymi, rozmna-

żającymi się sezonowo, stąd setki młodych

przychodzi na świat w tym samym czasie i

miejscu. Samica, krótko po wydaniu potom-

stwa, jest w stanie za pośrednictwem bodź-

ców zapachowych rozpoznać je, a tworze-

nie się więzi między matką i potomstwem

odbywa się już trzy godziny po porodzie.

Jednocześnie matka wykazuje zachowania

agresywne w stosunku do nie swoich po-

tomków i karmi jedynie własne potomstwo.

Przeprowadzono liczne eksperymenty w celu

wyjaśnienia tych zachowań. Stwierdzono, że

stymulacja pochwy i szyjki macicy w czasie

porodu powoduje wydzielanie neurotransmi-

terów: noradrenaliny i acetylocholiny, oraz

hormonu oksytocyny w opuszkach węcho-

wych (K enDricK i współaut. 1992). Jedno-

cześnie stwierdzono, że bodźce zapachowe

pochodzące od jagniąt mają niewielki wpływ

na wydzielanie neurotransmiterów czy ak-

tywność elektryczną w opuszkach węcho-

wych przed narodzinami. Natomiast wykaza-

no, że po porodzie występuje wzrost liczby

komórek w opuszkach węchowych, odpo-

wiadających na bodźce zapachowe wydzie-

lane przez jagnięta. Stwierdzono również, że

wzrostowi liczby tych komórek towarzyszy

zwiększenie poziomu neurotransmiterów

cholinergicznych i noradrenergicznych (K en -

DricK i współaut. 1992).

Wykazano również, że w mózgu owcy

istnieje wiele obszarów, do których docie-

ra informacja z systemu węchowego. Szlaki

nerwowe biorące udział w przekazywaniu

informacji zapachowej do mózgu są bardziej

rozproszone, niż to miało miejsce w przypad-

ku efektu Bruce, i obejmują m.in. jądro mig-

dałowate i hipokamp (K enDricK i współaut.

1997).

UCZENIE SIĘ ZAPACHÓW U MŁODYCH SZCZURÓW I KRÓLIKÓW

Młode szczurów i królików wymaga-

ją opieki i są we wczesnym etapie rozwoju

zależne od docierających do nich bodźców

zapachowych i dotykowych. Młode szybko

uczą się rozpoznawać po zapachu swoją mat-

kę, aby przyczepić się do jej sutków i zostać

przez nią nakarmione (w ilson i współaut.

2004). Wykonano serię eksperymentów, na

podstawie których stwierdzono, że po uro-

dzeniu występuje okres krytyczny do uczenia

się rozpoznawania bodźców zapachowych i

kształtowania się związanych z nimi zacho-

wań. W doświadczeniach ze stymulacją oko-

licy przyustnej młodych i użyciem bodźców

zapachowych uzyskano podobne efekty jak

te, występujące w sytuacji naturalnej, jeśli

199

Wprowadzenie do neuroekologii

chodzi o zachowania pomiędzy matką i jej

nowo narodzonym potomstwem. Stwierdzo-

no, że kształtowaniu się powyższych zacho-

wań towarzyszy wydzielanie noradrenaliny

i serotoniny w głównej opuszce węchowej

oraz wzrost cAMP (w ilson i s ullivan 1992,

c ui i współaut. 2007). Ten krytyczny okres

kształtowania się powyższych zachowań koń-

czy się 10 dni po urodzeniu, kiedy młode

stają się już bardziej samodzielne (w ilson i

współaut. 2004).

Zachowania te oparte są na uczeniu się

z wykorzystaniem bodźców zapachowych

i są niezbędne do przeżycia i maksymaliza-

cji sukcesu reprodukcyjnego. Przedstawione

przykłady doskonale obrazują występowanie

okresu krytycznego, w obrębie którego tego

rodzaju zachowania mogą powstawać. Ucze-

nie się jest w tych przypadkach związane ze

zmianami zachodzącymi w głównym syste-

mie węchowym i systemie lemieszowo-noso-

wym (dodatkowym) oraz w licznych szlakach

nerwowych prowadzących do rozmaitych

struktur mózgu. Powyższe przykłady również

doskonale obrazują, że mózg jest organem

niezwykle plastycznym, ciągle zmieniającym

się i odpowiadającym na reakcje środowiska.

PODWZGÓRZE, STRES I NEUROEKOLOGIA

Struktura mózgu, zwana podwzgórzem,

jest swoistym sterem, gdzie przecina się re-

gulacja hormonalna całego organizmu, kon-

trolująca wiele podstawowych procesów

życiowych, takich jak głód, sytość, agresja,

reakcje seksualne, związki pomiędzy partne-

rami, opieka rodzicielska, czy stres. W niniej-

szej części przedstawimy kilka przykładów

badań koncentrujących się na zagadnieniach

stresu, które naszym zadaniem są doskona-

łym przykładem tematów do badań neuro-

ekologicznych. W wyborze badań kierowali-

śmy się również względami możliwości ich

przeprowadzenia w warunkach naszego kra-

ju. Reakcja na stres regulowana jest przez au-

tomomiczny (wegetatywny) układ nerwowy

i oś podwzgórze-przysadka mózgowa-nadner-

cza (PPN) (ang. hypothalamus-pituitary-adre-

nal, HPA) (U lrich -l ai i współaut. 2009). W

sytuacjach kryzysowych pierwsza fala obro-

ny przejawia się w działaniu autonomiczne-

go układu nerwowego i manifestowana jest

wydzielaniem się hormonów adrenaliny i

noradrenaliny. Natomiast działanie osi PPN

polega na wydzielaniu kaskady hormonów

w odpowiedzi na reakcję stresową. W sytu-

acji stresowej bodziec odbierany jest przez

mózg i z podwzgórza wydzielany jest hor-

mon uwalniający kortykotropinę — kortyko-

liberyna (CRH) i hormony pokrewne, co z

kolei prowadzi do wydzielanie hormonu ad-

renokortykotropowego (ACTH) przez przed-

ni płat przysadki mózgowej oraz stymuluje

uwalnianie glikokortykoidów (kortykostero-

nu u szczurów i kortyzolu u ludzi) przez gru-

czoł nadnerczowy.

Niezwykle interesujące badania prowa-

dzono na europejskim gatunku gryzonia,

nornicy rudej ( Myodes glareolus ), która na-

leży do organizmów modelowych zarówno

do badań środowiskowych, jak i laboratoryj-

nych. W jednym z badań przeprowadzono

eksperyment, w którym samice, będące na

tym samym etapie ciąży, poddano częstym

spotkaniom (rodzaj stresu o charakterze so-

cjalnym) i badano jaki ma on wpływ na po-

tomstwo. W testach behawioralnych (10

minutowy test preferencji; ang. two-choice

preference test) wykazano, że samce kieru-

jąc się bodźcami zapachowymi wybierały

samice, które nie zostały poddane stresowi

w okresie prenatalnym, a nie te, które zo-

stały poddane stresowi (M archlewsKa -K oJ i

współaut. 2003). Ponadto stres prenatalny

również opóźnił dojrzewanie płciowe po-

tomstwa, mierzone na podstawie wagi ma-

cicy i jąder oraz liczby pęcherzyków jajni-

kowych (K ruczeK i M archlewsKa -K oJ 1986,

M archlewsKa -K oJ i współaut. 2003). Stąd też

wykazano, że zarówno opóźnienie dojrzewa-

nia płciowego, jak i obniżenie atrakcyjności

seksualnej stanowią czynniki limitujące zdol-

ności reprodukcyjne u tego gatunku. Bada-

nia te mają ważny aspekt ekologiczny, jako

że nornice rude są zwierzętami z 3-4 letni-

mi cyklami populacyjnymi, podczas których

następuje gwałtowny wzrost osobników w

populacji, a następnie ich spadek (h enTTo -

nen 2000, n orrDhal i K orPiMaKi 2002). W

okresach wzrostu liczby osobników w popu-

lacji możliwe jest nagromadzenie czynników

związanych ze stresem natury społecznej,

który indukowany był w warunkach labora-

toryjnych. Ponadto wykazano, że odpowiedzi

w reakcji na stres prenatalny różnią się w za-

leżności od płci. Stwierdzono na przykład, że

stres prenatalny powoduje spadek aktywno-

ści u samic i przyczynia się do wzrostu agre-

Plik z chomika:

Inne pliki z tego folderu:

Inne foldery tego chomika: